Pubblicazioni

Altered spreading of neuronal avalanches in temporal lobe epilepsy relates to cognitive performance: A resting-state hdEEG study

Duma, G.; Danieli, A.; Mento, G.; Vitale, V.; Opipari, R. Scotto; Jirsa, V.; Bonanni, P.; Sorrentino, P.

Abstract:

Objective: large aperiodic bursts of activations named neuronal avalanches have been used to characterize whole-brain activity, as their presence typically relates to optimal dynamics. Epilepsy is characterized by alterations in large-scale brain network dynamics. Here we exploited neuronal avalanches to characterize differences in electroencephalography (EEG) basal activity, free from seizures and/or interictal spikes, between patients with temporal lobe epilepsy (TLE) and matched controls. Method: we defined neuronal avalanches as starting when the z-scored source-reconstructed EEG signals crossed a specific threshold in any region and ending when all regions returned to baseline. This technique avoids data manipulation or assumptions of signal stationarity, focusing on the aperiodic, scale-free components of the signals. We computed individual avalanche transition matrices to track the probability of avalanche spreading across any two regions, compared them between patients and controls, and related them to memory performance in patients. Results: we observed a robust topography of significant edges clustering in regions functionally and structurally relevant for the TLE, such as the entorhinal cortex, the inferior parietal and fusiform area, the inferior temporal gyrus, and the anterior cingulate cortex. We detected a significant correlation between the centrality of the entorhinal cortex in the transition matrix and the long-term memory performance (delay recall Rey–Osterrieth Complex Figure Test). Significance: our results show that the propagation patterns of large-scale neuronal avalanches are altered in TLE during the resting state, suggesting a potential diagnostic application in epilepsy. Furthermore, the relationship between specific patterns of propagation and memory performance support the neurophysiological relevance of neuronal avalanches.

Patologie/Applicazioni:

• Epilessia

Anno:

2023

Tipo di pubblicazione:

Articolo

Parola chiave:

epilessia; valanghe neuronali; EEG; elettroencefalografia; memoria

Testata scientifica:

Wiley Online Library

Mese:

05

Nota:

L'epilessia del lobo temporale (TLE) è caratterizzata da anomalie nella dinamica delle reti cerebrali su larga scala. Questo studio utilizza il concetto di valanghe neurali, ovvero brevi esplosioni di attivazione neuronale, per analizzare l'attività cerebrale basale in pazienti con TLE rispetto a controlli sani, al fine di determinare se la propagazione di queste valanghe differisca tra i due gruppi e se tali differenze siano correlate alle capacità cognitive. I soggetti sono stati sottoposti a registrazione EEG ad alta densità (hdEEG) in stato di riposo. L’attività cerebrale è stata ricostruita mediante modellizzazione della sorgente corticale basata su risonanza magnetica, mentre le valanghe neurali sono state identificate in base a specifiche soglie di attivazione del segnale EEG. Le capacità cognitive dei pazienti sono state valutate attraverso test neuropsicologici mirati, con particolare attenzione alla memoria a lungo termine. I risultati hanno evidenziato una propagazione più diffusa e caotica delle valanghe nei pazienti con TLE rispetto ai controlli, con un coinvolgimento predominante delle aree temporali e limbiche. In particolare, la centralità della corteccia entorinale nelle matrici di transizione è risultata negativamente correlata con la performance nei test di memoria visuo-spaziale, suggerendo un legame diretto tra alterata dinamica delle valanghe e compromissione cognitiva. Le principali regioni coinvolte includono la corteccia entorinale, la corteccia parietale inferiore, il giro fusiforme, il giro temporale inferiore e la corteccia cingolata anteriore. Le analisi statistiche hanno confermato la robustezza dei risultati, mostrando una significatività consistente attraverso diverse soglie di attivazione del segnale EEG e differenti strategie di correzione per falsi positivi. Queste alterazioni suggeriscono una compromissione della capacità del cervello di mantenere un equilibrio tra stati segregati e integrati, con conseguenti deficit funzionali nella trasmissione di informazioni su larga scala. Inoltre, la relazione tra propagazione delle valanghe e memoria indica che i disturbi cognitivi osservati nei pazienti con TLE potrebbero derivare da un'alterata connettività funzionale tra strutture corticali e subcorticali. L’approccio proposto, basato sull’analisi delle valanghe neurali e sulle matrici di transizione, rappresenta un nuovo strumento per lo studio delle anomalie della dinamica cerebrale nell'epilessia, potenzialmente utile per la diagnosi e la pianificazione del trattamento. In conclusione, l'epilessia del lobo temporale si associa a una propagazione alterata delle valanghe neurali, con effetti specifici sulle reti di memoria, e la tecnica delle matrici di transizione delle valanghe potrebbe costituire un innovativo biomarcatore per la valutazione della patologia.

DOI:

10.1111/epi.17551